Pühavaimu kirik on ainus põhikujul säilinud 14. sajandi sakraalehitis Tallinnas. Algselt kuulus kirik samanimelise seegi juurde. Mõnedes allikates on kirikut nimetatud ka rae kabeliks. Kuigi esimesed teated kiriku kohta on 14. sajandi algusest, siis rajati kirik tõenäoliselt koos seegiga 13. sajandi esimeses pooles. Praegune ühekorraga rajatud koor ja pikihoone on püstitatud hiljemalt 13. sajandi lõpul või 14. sajandi alguses. Kirik võlviti 1360. aastatel ning tõenäoliselt püstitati siis ka kirikutorn. Kiriku lihtne raidportaal pärineb 1597. aastast. Kiriku 1630. aastatel püstitatud, 1683. aastal põlenud ja 1688. aastal lähedastes vormides taastatud hilisrenessanslik tornikiiver oli Tallinna vanimaid. Tornikiiver süttis 2002. aastal, kuid taastati 2003. aastal. Taastamisel järgiti algset lahendust.

2019. aastal toetati kiriku oreli restaureerimist ja Bernt Notke keskaegse altari konserveerimis- ja uurimisprogrammi alustamist (2019 - 2024).

2020.a jätkati Bernt Notke altari uurimisprogrammi toetamist.